El templo fue Priorato de la Abadía Real de Montearagón, privilegio que mantuvo hasta 1571, fecha en que pasó a formar parte de la Diócesis de Huesca ya con la denominación de Iglesia Colegial: templo de rango elevado con capítulo de canónigos, beneficiados o racioneros que rezaban diariamente, en el coro, el Oficio Divino en gregoriano y recaudaban los diezmos y primicias del amplio territorio que dependía de su jurisdicción. De la fortaleza árabe (s. X) quedan restos en el torreón, en su basamento y murallas. La construcción actual está asentada sobre la cimentación del templo románico del siglo XII, del que se conserva la torre-campanario y una cripta bajo el presbiterio.

La colegiata fue construida entre 1541 y 1559 por el guipuzcoano Pedro de Irazábal. Tomó como ejemplos constructivos la catedral del Salvador (la Seo) de Zaragoza y la catedral de Barbastro. Templo enmarcado en el tránsito del Gótico al Renacimiento. Tiene planta de salón (Hallenkirche), cuadrada, con las tres naves de igual altura. Arcos de medio punto. Columnas fasciculadas en la nave central, cilíndricas en el presbiterio y anilladas en el coro. Bóvedas estrelladas de crucería, decoradas con 14 diferentes motivos. Revestimiento integral de los muros interiores con argamasas y yeserías. La portada manierista de ingreso es obra del escultor Juan-Miguel de Orliens y de su oficial cantero Juan de Escorz que la labraron en 1611.